Un trio de jazz joue dans la pénombre d'un club. Le pianiste mène la mélodie, le contrebassiste tient le rythme, le batteur disperse ses roulements. Si l'on n'écoute que les paires de musiciens, on peut saisir comment le pianiste s'adapte à la basse ou la basse à la batterie. Mais l'essentiel naît lorsque les trois improvisent simultanément : une phrase du pianiste modifie le jeu du batteur, qui à son tour pousse le contrebassiste vers une nouvelle idée. Le cerveau, dans les moments d'activité intense, ressemble à ce trio : plusieurs régions peuvent agir de concert, et cette interaction collective ne se réduit pas à la somme de duos isolés.

Jusqu'à récemment, les neuroscientifiques mesuraient les connexions cérébrales presque exclusivement par paires. On prenait le signal d'une région, celui d'une autre, et l'on observait leur degré de cohérence temporelle. Cette approche laissait échapper les situations où trois régions ou plus se coordonnent ensemble : par exemple, une région peut contrôler l'activité de deux autres, lesquelles en retour l'influencent. Les auteurs de la nouvelle étude proposent une méthode qui évalue précisément les interactions triples, en s'appuyant sur la théorie de l'information. Ils ont examiné 105 réseaux de repos internes, c'est-à-dire des groupes de régions qui s'activent de manière coordonnée lorsque la personne n'est occupée à rien. Pour chaque triplet de réseaux, ils ont calculé une mesure de dépendance globale appelée corrélation totale.

Les résultats se sont révélés inattendus. Au repos, les connexions triples portaient nettement plus d'informations que les connexions par paires, et à mesure que le nombre de régions en interaction augmentait, de trois à dix, la quantité d'informations capturée croissait de manière monotone. Lorsque les participants regardaient un dessin animé, la différence entre le repos et la tâche devenait particulièrement visible aux ordres d'interaction élevés. Autrement dit, l'exécution d'une tâche engage des processus collectifs plus coordonnés, que l'analyse par paires ne voit tout simplement pas. Au total, pour 105 réseaux, il existe 187 460 triplets uniques, soit 34 fois plus que de paires, mais au lieu du chaos, ces triplets forment des grappes organisées qui reflètent des connexions biologiquement significatives.

La méthode utilisée dans l'étude repose sur l'estimation matricielle de l'entropie de Rényi, une technique mathématique qui permet de calculer des mesures de dépendance complexes sans estimations lourdes de densité de probabilité. Grâce à cela, les données de 600 sujets sains au repos et de 66 participants (enfants et adultes) regardant le court métrage d'animation « Partly Cloudy » ont pu être traitées. Il s'est avéré que les connexions triples ne se réduisent pas aux connexions par paires : elles apportent des informations supplémentaires et se manifestent différemment au repos et pendant la tâche. Cela ouvre la voie à des modèles plus réalistes du connectome, prenant en compte les effets collectifs et non plus seulement les duos isolés.

Pour revenir au trio de jazz : les interactions par paires, c'est comme une répétition où chaque musicien s'adapte individuellement à l'autre. Mais la véritable musique naît lorsque les trois s'écoutent mutuellement en même temps. Il en va de même pour le cerveau : son fonctionnement réel se révèle non pas dans des paires de régions isolées, mais dans leur improvisation collective. La nouvelle méthode permet d'entendre cette musique, et peut-être de comprendre ce qui se passe lorsque l'ensemble se désaccorde lors d'une maladie.